Già a partire dal XIII secolo a Genova funzionano i Collegi, che riuniscono coloro che professano lo stesso indirizzo del sapere. Per l'iscrizione gli Statuti stabiliscono che il candidato debba sostenere un esame alla presenza dei membri del Collegio. Questa è la prima forma organizzata di educazione superiore a Genova: Collegi che conferiscono titoli in legge, teologia, medicina e arte.
Non si conoscce la data della costituzione del Collegio dei Giudici, ma sicuramente esso esiste già prima del 1307, poiché in questo anno i Capitani del popolo sanciscono che ciascun membro appartenente al Collegio sia esentato dal pagamento di ogni gabella e imposta.
La fondazione del Collegio dei Medici in assenza di documentazione precisa si ritiene sia contemporanea a quella del Collegio dei Giudici e in ogni caso anteriore al 1353, quando si ribadisce l'esenzione dalle imposte anche per questa istituzione. La promulgazione di un vero e proprio Statuto del Collegio avviene ad opera del Consiglio degli Anziani l'8 agosto 1481.
Anche il Collegio di Teologia ha origini antiche, certamente risalenti alla Bolla di Sisto IV, il savonese Francesco della Rovere, del 1471.
Nel 1512 Ettore Vernazza nel suo testamento lascia disposizioni affinché siano create a Genova quattro cattedre di medicina. La stessa circostanza si ripete nel 1536 quando Ansaldo Grimaldi crea un lascito per l'istituzione di quattro cattedre universitarie: diritto canonico, diritto civile, filosofia morale e matematica. Nel 1569 esse vengono incorporate con decreto del Senato nelle scuole dei Padri Gesuiti, che si sono dedicati all'insegnamento a Genova già dal 1554, fondando scuole minori e un Collegio.
Dopo diverse peregrinazioni in varie zone della città i Padri Gesuiti stabiliscono la propria sede presso l'antica Chiesa di San Girolamo Del Roso e successivamente acquistano alcuni terreni destinati alla costruzione di un collegio e delle scuole. L'edificio del Collegio, progettato dall'architetto Bartolomeo Bianco, comincia ad essere funzionante a partire dal 1640: è l'attuale Palazzo universitario.
Nel Collegio i Gesuiti attivano le cattedre di filosofia e teologia e già dal 1628 vengono rilasciate le prime lauree.
In seguito alla soppressione della Compagnia del Gesù, avvenuta nel 1773, viene nominata una deputazione agli studi e vengono ricostituite tutte le cattedre, sia quelle relative all'insegnamento superiore (sacri canoni, filosofia, giurisprudenza civile, teologia, logica e metafisica, fisica) sia quelle relative all'insegnamento inferiore (classi di retorica, di lettura, di scrittura). I professori e i maestri sono nominati dal Senato.
Nel 1777 un lascito consente di fondare una cattedra di chimica e di mantenere un gabinetto per essa. La cattedra viene affidata a Guglielmo Batt, che inizia a lavorare alla costituzione di un orto botanico sulla collina alle spalle del Palazzo universitario.
Dopo il 25 ottobre 1781 tutte le lauree in teologia vengono conferite dall'Università e con decreto del 29 aprile 1782 il Senato aggrega il Collegio di Teologia alla Facoltà di Teologia dell'Università. Due anni dopo, nel 1784, vengono attivate le discipline di aritmetica commerciale storia naturale e fisica sperimentale. Il corso di algebra e geometria viene affidato provvisoriamente al lettore di metafisica, che lo svolge gratuitamente. I vari governi che si alternano dal 1797 in poi si dedicano in modo particolare alla pubblica istruzione.
Il governo locale, ricostituito dal 1802, emana un regolamento per l'Università e crea una commissione agli studi composta da cinque membri, uno per ciascuna delle quattro facoltà (teologica, filosofica, legale e medica) e un altro eletto liberamente dai professori. Gli studi di medicina, che fino a quel periodo erano svolti a Pammatone e vigilati dai protettori, passano all'Università. Il ciclo degli studi prevede tre o quattro anni sotto la vigilanza della commissione, che ha il compito di stabilire il piano degli esami che gli studenti devono superare per conseguire il titolo.
Dopo la costituzione dell'Impero francese, che assorbe la Repubblica genovese, gli studi superiori sono suddivisi nelle scuole speciali di diritto, medicina, scienze fisiche e matematiche, scienze commerciali, lingua e letteratura, farmacia. L'Università di Genova subisce la sorte comune ad altri centri dell'Impero, vivendo aggregata all'unica Università imperiale di Parigi.
Caduto Napoleone il governo provvisorio della Repubblica nomina una deputazione che curi gli studi e a seguito del congresso di Vienna nel 1815 le potenze partecipanti sanciscono che l'Università di Genova rientri sotto le competenze del Regno di Sardegna, potendo beneficiare dei privilegi concessi all'Università di Torino.
Durante la fase dei moti del 1821-23 e del 1830-35 l'Università di Genova viene chiusa a causa delle agitazioni e per motivi di ordine pubblico. Di questo periodo di grande fervore politico e intellettuale si trova testimonianza nell'atrio del Palazzo dell'Università: i busti di Giuseppe Mazzini, Giuseppe Garibaldi, Goffredo Mameli e Nino Bixio si uniscono a quelli di docenti genovesi come Cesare Cabella e Cesare Parodi, che in diversi ruoli hanno partecipato ai moti risorgimentali.
In Ateneo è conservata ancora la prima bandiera tricolore, futuro simbolo dell'unità nazionale, che gli studenti guidati da Goffredo Mameli hanno sventolato nelle strade di Genova il 10 settembre 1847 per l'anniversario della cacciata degli austriaci.
Nel 1862 la legge Matteucci attribuisce a Genova la qualifica di Università di secondo livello. Diventa di primo livello nel 1885 e viene confermata in questa fascia anche nel 1923 con l'entrata in vigore della legge Gentile.
Nel 1870 a Genova vengono costituite le Regie scuole superiori: la Navale e quella di Scienze economiche e commerciali, che dal 1936 vengono assorbite dalla Regia Università degli Studi di Genova assumendo rispettivamente i titoli di Facoltà di Ingegneria e Facoltà di Economia e Commercio.
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